INTRODUCCION A LA ENTOMOLOGIA

 

 

Por

 

 

HAROLDO TORO

Profesor de Entomología y Zoología

Universidad Católica de Valparaíso

Email: htoro@ucv8.ucv.cl

 

 

 

 

CAPITULO 5

 

RESPIRACION

 

En la comprensión de la organización y funcionamiento del sistema respiratorio, es conveniete tener presente a lo menos tres factores básicos importantes para insectos:

 

I. El aumento de volumen involucra una disminución de la superficie relativa, de tal manera que el área tegumentaria, disponible para intercambio gaseoso, se hace cada vez más pequeña en animales más grandes.

II. Las características de la cubierta corporal, en especial su impermeabilidad, constituyen una barrera para el buen intercambio gaseoso cutáneo en casi todas las especies.

III. La mantención de un metabolismo alto, propio de seres tan activos como los insectos, requiere de un elevado consumo de oxígeno, que permita oxidar grasas y glúcidos para obtener la energía necesaria.

 

Si bien los insectos son de tamaño pequeño y por lo tanto, no sufren de una falta de superficie respiratoria, en forma tan aguda como otros animales de tamaño aún mayor, el problema siempre persiste dado que, para cualquier organismo activo de forma idealmente esférica, todo tamaño superior a 1 mm de diámetro es factor limitante.

La forma de los insectos, alejada de la esférica, significa un aumento de superficie considerable, pero practicamente insuficiente cuando se considera la gran desproporción que se establece con el aumento de tamaño, teniendo en cuenta que cuando el volumen aumenta en progresión cúbica , la superficie lo hace sólo al cuadrado de los mismos valores.

Se advierte así la necesidad de recurrir a superficies respiratorias extra, aparte de la que podría proporcionar la cubierta corporal si ella fuese facilmente permeable a los gases. Si el aumento de superficie se

 

 

branquia

 

 

 

 

pulmón

 

tráquea

 

 

 

 

Fig.70, Aumento de superficie respiratoria por evaginación (branquia), por invaginación sacciforme (pulmón) o invaginación tubular (táquea).

hace mediante evaginaciones externas, a la estructura formada se le acostumbra a denominar como branquia, mientras que una invaginación sacciforme es llamada pulmón y una tubular recibe el nombre de tráquea.

Desde un punto de vista adaptativo, se observan claras ventajas en el uso de evaginaciones (branquias) en el medio acuático, así como de invaginaciones en el medio aéreo. Mientras las primeras resultan con una mejor exposición de intercambio, las invaginaciones de acceso más difícil, están más protegidas y pueden permanecer húmedas sin mucha pérdida, evitando problemas de colapsamiento o adherencia de paredes.

Los requerimientos de permeabilidad, mencionados como segundo factor, reducen aun más la posibilidad de usar exclusivamente la cubierta corporal en la respiración.

La adopción del medio aéreo, exige opuestamente, como carácter especial para la sobrevivencia, un alto grado de impermeabilidad tegumentaria. Esta característica se ha desarrollado particularmente bien en insectos, a trevez de la existencia de cutículas altamente especializadas, que responden así , como se ha indicado anteriormente, en forma muy eficiente a otras exigencias que plantea el medio, pero que resultan una barrera muy importante para una rápida difución de O2.

La actividad metabólica, como tercer factor mencionado, puede apreciarse a travez del consumo de O2 del organismo, frente a distintas condicones ambientales o en distintas condiciones fisiológicas.

La tabla siguiente permite formarse una idea comparativa de lo que ocurre en algunos vertebrados e insectos:

 

 

 

 

especie consumo de O2 en reposo (ml O2 /gr.peso húmedo / hr) Es interesante observar que los valores obtenidos para insectos son ligertamente semejantes a varios mamíferos pequeños y a las aves, pero superior a las especies de gran

caballo

hombre

perro

gato

cobayo

rata

paloma

tortuga

langosta

mariposa

abeja

mosca

mosquito 0.11

0.20

0.33

0.68

0.76

0.87

1.50

0.08

0.63

0.4 - 0.7

2.1

1.8 - 2.7

4.4 tamaño o a los heterotermos.

El estado de desarrollo, temperatura ambiente y ejercicio, particularmente el vuelo en insectos, produce variaciones muy importantes, que es necesario tomar en cuenta en estas consideraciones preliminares. Por ejemplo, el consumo de O2 en el hombre se eleva, con la actividad muscular 15 a 20 veces, con respecto al estado de reposo, obteniéndose cifras semejantes en aves y otros mamíferos. En insectos las variaciones pueden ser considerablemente mayores con cifras que alcanzan de 30 a más de 100 veces más los máximos alcanzados por los vertebrados, lográndose el aumento practicamente en forma instantánea (lo que

Tabla , Consumo de oxígeno en indica un muy buen mecanismo de transporte).

varias especies de animales En abejas y mariposas se ha encontrado un consumo de 90 lts. de O2 kg/hr, o sea 15 veces el volúmen corporal de O2 (90 veces el de aire) en cada minuto.

Los factores expuestos anteriormente, ya sea actuando independientemente o interactuando entre sí, permiten plantear los siguientes lineamientos generales, en relación a las características morfofuncionales del sistema respiratorio de los insectos:

a.- Sólo pocas especies pueden presentar una respiración cutánea mas o menos estricta; estas son de tamaño muy pequeño, habitan en lugares con alta humedad ambiental y presentan uina actividad metabólica comparativamente baja.

Dentro de las especies conocidas con estas características, se han citado algunos Collembola primitivos, algunas larvas acuáticas (por ejemplo Diptera : Chironomidae) y algunas formas juveniles parásitas.

b.- No existe un medio circulante líquido de transporte de O2. La ausencia de sangre se puede entender al comparar los requerimientos de O2 en reposo y actividad; en estas condiciones todo el sistema de transporte representaría una pérdida de energía demasiado considerable, ya que estando conformado para poder responder a un gran consumo, no sería practicamente utilizado en períodos de reposo.

Conviene tener en cuenta por lo demás, que los sistemas de transporte de O2 conocidos en otros animales, representan un peso considerable, ya sea por la cantidad de líquido circulante o por el desarrollo de un órgano impulsor y que, en animales voladores, cualquier incremento de peso plantea una limitación en la sustentación aérea.

Por cierto que en último término, todo el transporte de O2 se realiza a travez de un medio líquido (hemolinfa en el interior de las traquéolas y líquidos tisulares o celulares, entre o dentro de las células), pero el espacio que se recorre por este mecanismo es muy corto, en relación al trayecto recorrido por difusión en el medio aéreo.

Sin pretender analizar las cualidades que presenta un medio líquido de transporte de O2, es importante mencionar que la velocidad de difusión de O2 en el aire es 10.000 veces mayor que en el agua, sangre o tejidos, por lo que en términos de rapidez de transporte su presencia parece más bien desventajosa en los períodos de alto consumo.

c.- El aumento de superficie respiratoria se logra por invaginaciones del epitelio y cutícula, formando tubos traqueales que se ramifican repetidamente, prolongándose en tubos más finos (traquéolas), originados intracelularmente y dispuestos entre los grupos celulares.

Los puntos de invaginación (=espiráculos), que aparentemente tuvieron una disposición primitiva intersegmentaria, se han estabilizado en los insectos actuales, en cuanto a número (máximo 10), desplazándose a una posición segmentaria que se mantiene más o menos fuja en los distinto grupos

 

 

 

Espiráculos: Actualmente existen en un número ma´ximo de 10 pares, de los cuales dos ocupan posición torácica.

En su forma más simple, los espiráculos corresponden a una abertura tegumentaria que conecta con el lúmen traqueal(Fig.71), pero en la mayoría de los casos el tegumento se modifica contituyendo

 

espiráculo tegumento labios del espiráculo

peritrema sistema de filtración

atrio

tráquea válvula interna

 

SONODGRASS PG.439 FIG-230

 

 

a b c d

 

Fig.71, Estructura del espiráculo: a, espiráculo simple; b,peritrema y atrio diferenciado; c,abertura externa con labios de cierre; d, atrio complejo con estructuras filtrantes

 

una cavidad atrial (figs.71b,c,d) , que da posibilidad de sistemas valvulares externos o internos y complejos sistemas filtrantes de repliegues o láminas cribadas.

cerrado abierto

a

 

arco

abertura

banda de cierre

musc. dilatador

musc. obturador

 

Snodgrass 442 fig A F y G

b

 

arco

abertura

banda de cierre

musc. dilatador

musc. obturador

 

 

Fig.72, a, mecanismo de cierre del espiráculo por aumento de la curvatura de la banda interna ; b, mecanismo de cierre con brazo en la banda interna.

Los sistemas de oclusión externos se presentan frecuentemente en forma de labios (anterior y posterior) como puede observarse en el 2º par de espiráculos torácicos de una langosta. Los internos están constituidos por dos escleritos, ya sea en forma de barras que se acercan por uno de sus extremos o, en forma de arco, en que la obturación se logra por aumento de la curvatura del arco interno (fig.72).

Los pliegues y láminas cribadas han sido descritas como estructuras que filtran el aire de partículas extrañas, sin embargo pueden realizar también otras funciones adicionales: impedir la entrada a parásitos, ácaros por ejemplo, o reducir el movimiento de aire. La difusión, que depende del perímetro de los poros y no del area expuesta, no resulta disminuída, como sucede con una puerta cerrada de una habitación que no impide el paso de O2 que difunde por el marco.

 

Sistema traqueal: Rigidez y permeabilidad son requerimientos físicos para un sistema respiratorio interno tubular; de tal manera de mantener un calibre constante, con paredes no colapsables, que aseguren el libre flujo de los gases, permitiendo el intercambio con las células circundantes.

 

a.- b.-

 

 

 

 

 

 

a: Bloom 191 fig.5-4 izq. b.- Rokstein VI, pg .163

 

 

 

 

 

 

 

Fig.73 a, vista interna de una tráquea; b, disposición de los tenidios en las paredes traqueales.

Las tráqueas presentan generalmente sección circular o raramente elipsoidal; en muchas especies se dilatan en puntos determinados de su recorrido, en forma de sacos aéreos diversamente ubicados en el cuerpo que juegan un rol importante en la ventilación.

La mantención de un calibre constante, frente a la presión de los tejidos vecinos, se consigue por espesamientos cuticulares en forma de anillos o espirales llamados tenidios (fig.73); a menudo reforzado en las grandes tráqueas, por barras que mejoran su resistencia a la compresión. En las traqueolas los repliegues que se forman son escasos, cunando existen, mucho más delgados y sin barras adicionales. La disposición helicoidal, al mismo tiempo que impide el colapso de las paredes, permite extensión o acortamiento de las tráqueas hasta el doble de su longitud.

La posibilidad de alargamiento y la presencia de sacos aéreos son especialmente importantes en la variación de volumen interno, lo que da al insecto varias posibilidades funcionales que serían difíciles de conseguir por otros mecanismos, por ejemplo: -

- aumentar de tamaño cuando se produce el cambio de tegumento, en los juveniles de vida aérea, hasta que la nueva cutícula se esclerotice, lo que significa poder crecer.

- disminuir temperatura interna por incorporación de aire fresco hasta la vecindad de los órganos donde se está realizando el ejercicio o haciendo un metabolismo más activo.

- renovar aire por inspiración-expiración acortando el espacio de difusión de O2.

- permitir aumento de tamaño de un órgano, como ovarios durante la época reproductiva o, aumentar el largo del abdomen, lo que es frecuente observar en algunas hembras que alargan extraordinariamente el abdomen hasta alcanzar lugares particulares durante la postura

- reducir peso específico, etc.

 

a.-

 

 

 

 

 

 

b.-

 

 

Blum pg.193, fig 5.7 a; d , e.

 

 

c.-

 

 

Fig.74, Formación de una traquéola en una célula traqueolar :a, traqueoblasto; b.- traquéola formada llena de líquido; c) traquéola conectada a una tráquea

La difusión de O2 hacia los tejidos probablemente ocurre a todo el largo del sistema traqueal. pero sólo está bien demostrada a nivel traqueolar(fig.74). Las paredes de las traquéolas a menudo se relacionan, a manera de engranaje, con las células que ellas abastecen, en un sistema altamente perfeccionado, que les permite llegar a la vecindad de las mitocondrias, particularmente en el caso de las células musculares.

El lúmen traqueolar aparece lleno de líquido o de aire, de acuerdo a los requerimientos de O2 de las células vecinas. Cuando el tejido está en actividad, el aumento de metabolitos eleva la presión osmótica, haciendo salir líquido desde el interior de la traquéola; en reposo, a medida que los metabolitos son dispersados, la presión osmótica baja nuevamente y el líquido vuelve a su lugar. El paso a travez de las paredes de la traquéola se ve favorecido por la existencia de pequeños poros de 30 de diámetro.

 

T. dorsolateral vaso dorsal

longitudinal

T.visceral

T. dorsal dorsal

 

Espiráculo

 

T.lateral T.visceral

longitudinal ventral

Snodgrass 430. E

 

T. ventral cordón nervioso

longitudinal ventral

 

Fig.75, Diagrama de la disposición generalizada de los troncos traqueales en los segmentos

La presencia de líquido y el mecanismo de retroalimentación que lo moviliza, responde a necesidades de reposo y actividad. En el primer caso disminuye la superficie de evaporación, reduciéndola sólo al área delimitada por el perímetro de la traquéola; mientras que la salida del líquido en la situación de actividad, acerca el aire a las células, acortando la distancia en que el O2 es transportado por medio líquido hasta la mitocondria.

Una buena distribución de los conductos traqueales es un factor importante para una eficiente oxigenación de todas las parters del cuerpo. Es posible reconocer una disposición generalizada para los grandes troncos (fig.75) consistente en: uno longitudinal lateral que une a los espiráculos del mismo lado, tres troncos transversales: dorsal, visceral y ventral. Asociándose a los grandes troncos traqueales, tanto en posición dorsla como ventral, es frecuente que aparezcan los

.

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Modificar de Rokstein VolVIpg.354 - A

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Fig.76. Ubicación de sacos aéreos en el tórax de un insectos

 

sacos aéreos mencionados anteriormente .

La circulación de O2 en las tráqueas se realiza basicamente por difusión, pero es posible y frecuente una ventilación activa frente a mayores exigencias metabólicas o fisiológicas de diferente tipo. La disminución o aumento de presión necesaria, se logra por contracción de músculos tergosternales o por acortamiento y alargamiento del abdomen , así, los movimientos del tórax durante el vuelo, clarametne ayudan a una circulación de aire traqueal en el tórax. La entrada y salida del aire se realiza por el mismo espiráculo o de manera unidireccional, como se ha podido determinar en varias especies (Fig.77).En todos los casos, en traqueas más delgadas y traquéolas el O2 se desplaza sólo por difusión.

 

a b saco aéreo

espiráculo

 

a,de Rokstein Vol.VI,pg.383,C

músculo

b, de Blum pg.189 simplificado

 

 

 

Figura 76. Diagrama de la dirección del flujo de aire en un sistema traqueal a. ruta seguida en protórax de un mantis; b, esquema del mecanismo, mostrando espiráculos del mismo lado.

 

La ventilación controlada cumple también una función especialmente importante en la regulación de la pérdida de agua; en relación a esta función se entiende la ventilación arítmica que se presenta en la mayoría de los insectos la abertura no permanente de los espiráculos o el movimiento rápido de las válvulas externas.

 

Respiración en insectos acuáticos.

 

Existen basicamente dos tipos estructurales distintos de capatación de O2 en el medio acuático:

a.- Sistemas traqueales cerrados, en que el O2 se obtiene directamente del agua mediante branquias y,

b.- Sistemas traqueales abiertos, con dispositivos que permiten salir a obtenerlo fuera del agua o a

travez de burbujas adheridas al cuerpo.

 

Sistemas traqueales cerrados: El intercambio de gases se realiza a travez de una evaginación o branquia Estructuras de este tipo se han descrito para formas juveniles de varios grupos: Ephemeroptera, Odonata, Trichoptera, Plecoptera, etc. La evaginación tegumentaria se ubica generalmente por fuera del cuerpo o más raramente dentro del recto, presenta paredes delgadas, por debajo de las cuales se dispone una fina red traqueal, a travez de la cual el O2 difunde igual que en los

 

 

 

a b c

 

 

 

 

 

 

 

 

a, de Borror 177 C b, Kaestner pag. 342 c.- Australia 300 H

 

 

 

 

 

 

 

 

Fig.77, Juveniles de acuáticos mostrando la ubicación de las branquias:

a.- Ephemeroptera; b.- Plecoptera; c.- Odonata (Zigoptera)

sistemas aéreos.

Las branquias externas se sitúan lateralmente en el cuerpo, como en Ephemeroptera y Plecoptera (fig.77 a,b) o en el extremo caudal, como en las libélulas (Odonata: Zigoptera)(fig.77,c). Estas últimas, de forma laminar con bordes lisos o ramificados, están provistas de musculatura, capaces de hacerlas ondular y provocar desplazamientos de agua.

La ondulación, que en un comienzo fué interpretada como ayuda a la locomoción, no juega practicamente ningún rol en este sentido; su verdadera función es reducir el espesor de la capa límite, es decir la capa de agua que queda inmovilizada en contacto con la branquia. La reducción de esta capa es especialmente importante en aguas con bajo contenido en O2, por lo que la frecuencia de la ondulación es más o menos directamente proporcional a la disminución de la concentración de O2.

 

. Las branquias rectales, presentes en "matapiojos" (Odonata: Anisoptera), presentan ventajas en cuanto a protección, pero plantean la necesidad de mecanismos de circulación de agua. La expiración se logra por contracción de músculos tergosternales, además de la musculatura propia del intestino posterior; externamente ellas se visualiza por un levantamiento del abdomen de la larva y por el chorro de agua que sale del abdómen. La inspiración se consigue , en buena parte, por la elasticidad propia de la cutícula, además de músculos dilatadores de la cámara branquial y dos músculos transversales: diafragma y subintestinal.

 

 

 

vestíbulo tr.dorsal

cámara branquial diafragma

 

intestino

 

 

Rokstein VI pg.446 ,a (preguntar)

 

tr.visceral

 

 

tr. lateral

válvulas del vestíbulo

 

 

 

Fig.78, Branquia rectal de un odonato

La circulación del agua también está controlada, en parte por válvulas, una dispuesta proximal a la cámara branquial y dos colocadas en una estructura muscular llamada vestíbulo (fig.78). Este último también juega un rol en la succión del agua, gracias a musculatura propia. La dilatación del vestíbulo permite la entrada del agua abriendo la válvula distal; mientras que cuando se cierra la válvula distal y el vestíbulo se contrae, el agua pasa a la cámara branquial por apertura de la válvula vestibular proximal.

Es interesante señalar que, aparte de la función respiratoria, la expulsión violenta del agua, desde la cámara branquial representa un mecanismo de propulsión rápida, frecuentemente usado por las ninfas de Odonata.

 

Sistemas traqueales abiertos: Basicamente se puede reconocer dos sistemas distintos:

a) en que el O2 se obtiene de la superficie o de plantas acutáticas

b) en que se obtiene O2 mediante una "branquia de burbuja"

 

a) Obtención de O2 de la superficie: En el primero de estos sistemas se plantean dos problemas importantes que deben ser resueltos por los insectos: impedir la entrada de agua a los espiráculos cuando están sumergidos y, disponer de mecanismos que les permitan tener acceso al aire atmosférico o a los conductos aeríferos de plantas.

Frente a estas exigencias se ha recurrido a varios sistemas, que en general funcionan complementariamente:

- Cerrar la mayor parte de los espiráculos, dejando sólo algunos funcionales , que por lo general están ubicados en el extremo caudal.

 

...Rokstein 423.

 

 

 

 

 

 

 

 

Fig.79.

 

 

- Disponer de pelos hidrófugos o semihidrófugos. Los primeros colocados en la cavidad atrial del espiráculo bloquean eficientemente la entrada de agua. Los pelos semihidrófugos, colocados por fuera del espráculo, funcionan de manera diferente, ya que por presentar la cara externa hidrófila , se abren en abanico cuando el insecto llega a la superficie por quedar esta superfice adherida al agua, mientras que cuando el insecto se sumerge, la cara interna hidrófoba, hace que ellos se reunan, encerrando una pequeña burbuja e impidiendo la entrada de agua.

La fuerza que genera la tensión superficial sobre la parte hidrófila del pelo , es tan importante, que la larva debe hacer esfuerzos para romperla, situación que es frecuente de observar en larvas de mosquitos que logran hundirse luego de un fuerte movimiento abodominal.

- Un más fácil acceso al aire , es conseguido en varios insectos, proyectando sus espiráculos funcionales

 

 

A.- apuntes fig.70

 

 

 

 

B.- Kaestner pg.785 fig. 31.50

 

 

 

 

 

Fig.80, A.- Larvas de Eristalis en el fondo de un estanque, con el sifón respiratorio extendido.

B.- Larva de Eristalis mostrando el sifón.

al extremo de un sifón respiratorio post-abdominal. En este sentido es muy ampliamente conocida, la "cola" de las larvas de Eristalis (Diptera); ellas viven sumergidas en terrenos fangosos y pueden extender su sifón, varias veces el largo del cuerpo, hasta alcanzar la superficie (Fig.80).

 

b.- Obtención de O2 mediante branquias de burbuja: El funcionamiento de este sistema respiratorio, que también es desiganado como branquia física se basa fundamentalmente en: - la mayor velocidad de difusión del O2 con respecto al N2; - la extrema solubilidad del CO2 en agua y; - la capacidad de los insectos de fijar, mediante pelos hidrófugos u otros sistemas, una burbuja o película de aire.

Algunos coleópteros acuáticos transportan una burbuja de aire bajo los élitros (fig.81), mientras otras especies mantienen una película de aire usando en ambos casos una densa capa de pelos hidrófugos; la densidad de estos pelos puede ser tan elevada que alcanza a unos dos millones por mm2 ,

con esta disposición los espiráculos están abiertos al medio aéreo.

 

A

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

B

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Eckert, pg.514 C

Fig. 81.- Intercambio de gases en una branquia de burbuja; el aire colocado bajo los élitros se representa como una burbuja al lado del cuerpo del insecto; las flechas indican la dirección del flujo de gases: A, situación inicial bajo la superficie del agua; B, a un metro de profundidad mostrando los cambio de presiones parciales debidos a la profundidad; C, igual que la situación anterior pero pasado un tiempo en que ha habido respiración.

 

El intercambio de gases asi como la difusión dependen primariamente de la diferencia de las presiones parciales de los gases, de esta manera el O2 del aire difunde en el agua hasta igualar las presiones parciales; una buena circulación de agua permitirá posteriormente unifromar las presiones parciales dentro del líquido. Lo anterior no significa que la cantidad de O2 disuelto en el agua sea la misma que la del aire, ya que este último tiene una capacidad de contener O2 aproximadamente 40 veces mayor.

A medida que el insecto consume O2, disminuye su presión parcial en las tráqueas, haciendo que el O2 contenido en la burbuja difunda hacia el interior de las tráqueas. La disminución producida dentro de la burbuja, a su vez, hace que el O2 del agua ambiente difunda hacia su interior. El CO2 producido por el organismo no presenta problemas debido a su extrema solubilidad en el agua. El N2 que es menos soluble en agua mantiene su volumen y por lo tanto el funcionamiento de la burbuja. El mecanismo parece ser bastante estable en estas condiciones, sin embargo modifica sus propiedades por cambios de profundidad.

Al hundirse el insecto en el medio acuático aumenta la presión sobre la burbuja provocando una contracción de su volumen, un efecto semejante produce por desplazamiento del insecto en el agua.

La contracción tiene un efecto importante en las presiones parciales de los gases, ya que estas aumentan de manera proporcional a la disminución del volumen (fi.81 B). En esta nueva situación difunde tanto O2 como N2 hacia el agua circundante determinando una disminución de la cantidad de gases contenida en la burbuja. Mientras que el O2 es recuperable debido a que el consumo que hace el insecto produce una nueva reducción de su presión parcial y el correspondiente ingreso desde el medio, no sucede lo mismo con el N2 , determinando que la burbuja vaya reduciéndose en tamaño hasta obligar al insecto a subir de nuevo a la superficie a renovar su provisión de aire.

 

Referencias:

Chapman, R. 1979. The Insects, Structure and Function. 2nd. Edition. Elsevier, N.Y. 819 pp.

Eckert,R., D.Randall y G.Augustine. 1990. Fisiología animal. Mecanismos y adaptaciones. 3ª Ed. Edit. Interamericana, Madrid. 683 pgs.

Kestler, P. 1985. Respiration and respiratory water loss. en Environmental Physiology and Biochemistry of Insects. K.Hoffmann Ed. Springer Verlag New York. pp. 137 - 183.

Miller, P. 1974. Respiration- Aerial gas Transport. en: The Physiology of Insecta. 2nd. Edition. M. Rockstein Ed. Vol.VI. pp 345- 402

Mill,P. 1974. Respiration: Acuatic Insects. en, The Physiology of Insecta. 2nd. Edition. M. Rockstein Ed. Vol.VI. pp 403- 467.

Nation,J. Respiratory Systems. en Fundamentals of Insect Physiology. M.Blum Ed. Wiley N.Y. pp: 185- 225

Snodgrass,R. 1935. Pinciples of Insect Morphology, McGraw Hill. N.Y. 667 pp.